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Nature Communications volumen 14, número de artículo: 4112 (2023) Citar este artículo

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Las consecuencias de los niveles subletales de contaminación del aire ambiente se subestiman para los insectos; por ejemplo, la acumulación de partículas en los receptores sensoriales ubicados en sus antenas puede tener efectos perjudiciales para su función. Aquí mostramos que la densidad de partículas en las antenas de las moscas domésticas (Musca domestica) recolectadas en un entorno urbano aumenta con la gravedad de la contaminación del aire. Una combinación de ensayos de comportamiento, electroantenogramas y análisis transcriptómicos proporcionan evidencia consistente de que una breve exposición a la contaminación por partículas compromete la percepción olfativa de los olores reproductivos y alimentarios en moscas domésticas tanto masculinas como femeninas. Dado que las partículas pueden transportarse a miles de kilómetros de su origen, estos efectos pueden representar un factor adicional responsable de la disminución global del número de insectos, incluso en áreas prístinas y remotas.

Los impactos perjudiciales de los contaminantes antropocéntricos sobre la salud, el estado físico y la viabilidad de la población de los organismos han sido ampliamente documentados para la vida silvestre, desde plantas hasta vertebrados1,2,3,4. Las partículas en suspensión (PM) podrían ser incluso más peligrosas que otros contaminantes atmosféricos comunes, como los NOx o el ozono, pero sus efectos ecotoxicológicos en muchos tipos de organismos, incluidos los insectos5, y en los ecosistemas en general, siguen siendo relativamente confusos6. Los insectos acumulan PM en la superficie corporal y esto podría causarles efectos tóxicos7,8,9,10. Las PM incluyen una mezcla de partículas sólidas o gotitas líquidas suspendidas en el aire y se producen a partir de fuentes tanto naturales como antropogénicas11. Las PM son uno de los contaminantes del aire predominantes en los entornos urbanos12,13, pero, sin embargo, se registran en altas concentraciones más allá de estas fuentes: más del 40% de la masa terrestre mundial está expuesta a una concentración anual de PM que excede la recomendación de concentración promedio anual de la Organización Mundial de la Salud (< 10 µg/m3 (ref. 14), Fig. 1a). Sorprendentemente, estas áreas incluyen muchos hábitats remotos y comparativamente prístinos y puntos ecológicos críticos (Fig. S1a). Las PM son muy heterogéneas y difieren en fuentes, morfología, composición elemental y tamaño de partículas15. Hay evidencia de que las PM10 (2,5 µm < tamaño de partícula ≤ 10 µm) tienen más componentes inorgánicos o metálicos, incluidos elementos de metales pesados ​​tóxicos, y las PM2,5 contienen más contaminantes orgánicos como el benceno y los hidrocarburos aromáticos policíclicos5,16.

a Concentración promedio anual mundial de PM2,5 en diferentes masas terrestres (excepto la Antártida) de 2015 a 2019: ~40% de la masa terrestre está expuesta a una concentración anual de PM que excede la recomendación de la OMS de un promedio anual <10 µg/m3 (fuente de datos: https://sites.wustl.edu/acag/datasets/surface-pm2-5/#V4.GL.03). b Micrografías SEM cosidas que muestran que (i) una antena de mosca doméstica no contaminada tiene mucho menos PM que (ii) una antena contaminada, con cruces amarillas que marcan la distribución de partículas individuales. c Densidad promedio de PM detectada en la superficie antenal de moscas domésticas no contaminadas, contaminadas experimentalmente y silvestres capturadas en niveles de contaminación bajos (ICA ≤ 50), moderados (50 < ICA ≤ 100) y altos (100 < ICA ≤ 150). Las antenas de mosca doméstica contaminadas experimentalmente tienen una densidad de PM significativamente mayor que las antenas no contaminadas, y la densidad es comparable a la recolectada en un entorno urbano en Beijing (Tabla S3, modelos mixtos lineales generalizados con prueba post hoc de Tukey, F4,123 = 43,25, P < 0,001, n = 25). d Densidad promedio de PM detectada en diferentes partes del cuerpo de moscas domésticas contaminadas: las antenas tienen una densidad de PM significativamente mayor que cualquier otra parte del cuerpo (Tabla S4, modelos mixtos lineales generalizados con prueba post hoc de Tukey, F6,114 = 18,41, P < 0,001, norte = 10). e Se encontró un mayor porcentaje de PM2.5 en la superficie antenal que en los filtros de fibra de vidrio (Tabla S5, Prueba de Wilcoxon, PM2.5: P < 0.001; PM10: P < 0.001; >PM10: P = 0.835, Antenas: n = 27; Filtro de fibra de vidrio: n = 17). Barras de escala: b = 50 μm, 5 μm en caja. Letras inferiores diferentes y asteriscos indican diferencias significativas entre grupos, centro: media, barras de error: SE. Todos los valores p se basan en pruebas bilaterales. Los datos de origen se proporcionan como un archivo de datos de origen.

Los efectos de las partículas sobre la función reproductiva de los insectos se documentaron por primera vez a principios del siglo XX17. Desde entonces, varios estudios han demostrado que la ingestión de alimentos contaminados por PM podría tener impactos perjudiciales en el desarrollo, reproducción y longevidad de diferentes insectos10,18,19,20,21. Estudios correlacionales recientes documentan un impacto potencial de la exposición crónica a niveles extremos de contaminación del aire durante un largo período de tiempo en las funciones fisiológicas y de desarrollo de los insectos8. Sin embargo, todavía faltan vínculos inequívocos entre la aptitud de los insectos y la frecuencia y el nivel de contaminación del aire ambiente. Por ejemplo, como representante de las principales ciudades del mundo que sufren contaminación del aire, los niveles de PM en Beijing fluctúan dramáticamente entre marzo y octubre, cuando los insectos adultos están más activos (Fig. S1b), pero la duración de los episodios de contaminación del aire (ICA, indicadores de calidad del aire ≥100) suelen durar menos de unos pocos días y son mucho más cortos que la vida útil de insectos como las abejas melíferas y las moscas domésticas (Fig. S1c)22. Actualmente, hay poca o ninguna información sobre los efectos de los eventos de exposición más frecuentes a corto plazo y con niveles de contaminación más bajos, que ocurren con mayor frecuencia y comúnmente en condiciones naturales.

Las moléculas de olor, utilizadas por los insectos para localizar recursos alimentarios, sitios de oviposición y compañeros reproductivos, se perciben sólo cuando interactúan físicamente con receptores olfativos, típicamente, pero no exclusivamente, ubicados en las sensillas antenales23,24. En consecuencia, la optimización de la capacidad de percepción de olores actúa como una fuerte presión de selección que da forma a la evolución de la morfología antenal de los insectos25. Incluso diferencias sutiles en la micromorfología pueden influir en el movimiento de los olores a través de las antenas26. De manera similar, se cree que el número y la densidad de sensillas en las antenas de los insectos reflejan esas presiones de selección23, y una reducción en el número de sensillas puede comprometer la percepción de la señal27,28. Si bien la colocación de sensillas en las antenas aumenta su eficiencia en la recepción olfativa, también puede dejarlas vulnerables a contaminaciones transmitidas por el aire como PM. Por ejemplo, las escamas de las antenas de las polillas pueden reducir la posibilidad de contaminación de las sensillas al desviar el flujo de aire lejos de las antenas26, pero esto puede no ser posible para insectos, como abejas y moscas, con antenas directamente expuestas al flujo de aire.

Aquí, utilizamos una combinación de microscopía electrónica de barrido (SEM), espectroscopia de rayos X de dispersión de energía (EDX), ensayos de comportamiento, electroantenografía (EAG) y análisis transcriptómico, para demostrar que la acumulación de PM en las antenas de las moscas domésticas (Musca domestica L. ) compromete su capacidad para detectar olores relacionados con el fitness.

Inicialmente recolectamos moscas domésticas del área urbana de Beijing (distrito de Haidian), cuando los indicadores de calidad del aire (ICA) eran bajos (ICA ≤ 50), moderados (50

Exploramos si la acumulación de PM en las antenas de moscas domésticas macho y hembra comprometía su capacidad para detectar y responder a señales y señales químicas cruciales: olor femenino y olor a comida de la misma especie (Fig. 2). Los ensayos del olfatómetro del laberinto en Y revelaron que la contaminación por PM en las antenas comprometía constantemente la capacidad de las moscas domésticas macho y hembra para responder a las señales de olor de los alimentos, y de las moscas domésticas macho para responder a los olores femeninos específicos (Fig. 2b). En los tres experimentos, una proporción no aleatoria de moscas domésticas no contaminadas entró en el brazo del laberinto que conducía al olor, en todo el rango de niveles de dilución, lo que indica que se sentían atraídas constantemente por el olor. Por el contrario, una proporción estadísticamente significativamente menor de moscas domésticas contaminadas respondió al olor, y esta proporción indicó que estas moscas domésticas estaban seleccionando los brazos del laberinto en Y al azar (Fig. 2b-d).

a Dimensión y zonificación del olfatómetro, flechas que muestran la dirección del flujo de aire. Se consideró que las moscas domésticas habían elegido después de cruzar las líneas de puntos, y registramos solo la primera elección de la mosca doméstica en cada ensayo. b La proporción de moscas domésticas macho no contaminadas que eligieron el brazo oloroso del laberinto en forma de Y que contenía olor femenino fue significativamente mayor que la de moscas domésticas macho contaminadas, independientemente de las concentraciones (Tabla S6, modelo lineal generalizado: modelo completo: χ2 = 22,61, gl = 9, p = 0,007, n = 60). c La proporción de moscas domésticas hembras no contaminadas que eligieron el brazo oloroso del laberinto en forma de Y que contenía olor a comida fue significativamente mayor que la de moscas domésticas hembras contaminadas, independientemente de las concentraciones (Tabla S6, modelo lineal generalizado: modelo completo: χ2 = 20,44, gl = 9, p = 0,015, n = 60). d La proporción de moscas domésticas macho no contaminadas que eligieron el brazo oloroso del laberinto en forma de Y que contenía olor a comida fue significativamente mayor que la de moscas domésticas macho contaminadas, independientemente de las concentraciones (Tabla S6, modelo lineal generalizado: modelo completo: χ2 = 17,38, gl = 9, p = 0,043, n = 60). Se realizaron pruebas de χ2 entre cada par de moscas contaminadas y no contaminadas en b – d, y el asterisco indica una diferencia significativa entre los grupos. Todos los valores p se basan en pruebas bilaterales. Los datos de origen se proporcionan como un archivo de datos de origen.

Luego utilizamos ensayos EAG para confirmar que las diferencias en la respuesta de las moscas contaminadas y no contaminadas en los ensayos del laberinto Y reflejaban una capacidad disminuida para detectar los olores. La respuesta al componente clave de feromona sexual (Z) -9-tricoseno, medida como el cambio de voltaje ajustado, fue significativamente más prominente en las antenas no contaminadas que en las contaminadas de moscas domésticas tanto hembras como machos (Fig. 3a, b). De manera similar, el cambio de voltaje ajustado de las antenas no contaminadas en respuesta al estímulo del atrayente alimentario fue significativamente menor en los grupos contaminados de moscas domésticas hembras y machos (Fig. 3c, d). Este efecto persistió más de 10 días después del tratamiento de exposición para las mujeres pero no para los hombres (Fig. 3e, f), por lo que una exposición relativamente breve a la contaminación del aire a una edad temprana puede tener efectos a largo plazo en comportamientos clave de las mujeres, incluyendo apareamiento (3-4 días) y búsqueda de alimento y sitios de oviposición (7-8 días)29.

a Las moscas domésticas hembras no contaminadas y b machos no contaminados eran más sensibles a la mayoría de las concentraciones de la feromona sexual, (Z)-9-tricoseno, que sus contrapartes contaminadas (Tabla S7, modelos mixtos lineales generalizados con prueba post hoc de Tukey, Hembra: Tratamiento: F1, 169 = 11,16, P = 0,001, n = 15. Tabla S7, Hombres: Tratamiento: F1,169 = 36,48, P < 0,001, n = 15); Las moscas domésticas hembras (c) y machos (d) no contaminadas eran más sensibles a la mayoría de las concentraciones de olor a alimentos que sus contrapartes contaminadas (Tabla S7, modelos mixtos lineales generalizados con prueba post hoc de Tukey, Hembra: Tratamiento: F1,197 = 63,19, P < 0,001, n = 15. Tabla S3.4, Hombres: Tratamiento: F1,197 = 47,90, P < 0,001, n = 15); Las moscas domésticas hembras envejecidas (7 a 10 días después de la exposición a PM) contaminadas no fueron tan sensibles a tres de las cuatro concentraciones diferentes de señuelo alimenticio que sus contrapartes envejecidas no contaminadas (Tabla S3.4, modelos mixtos lineales generalizados con prueba post hoc de Tukey, Tratamiento: F1,256 = 19,26, P < 0,001, n = 20); f la respuesta de los hombres de edad avanzada fue en general independiente de la contaminación (Tabla S7, modelos mixtos lineales generalizados con prueba post hoc de Tukey, Tratamiento: F1, 194 = 0,26, P = 0,622, n = 20). Las bisagras inferior y superior de los diagramas de caja corresponden a los percentiles 25 y 75, la línea central representa la mediana y los bigotes indican los rangos; “*” indica diferencias significativas y “ns” diferencias no significativas entre los grupos de tratamiento. Todos los valores p se basan en pruebas bilaterales. Los datos de origen se proporcionan como un archivo de datos de origen.

Para comparar los impactos de las PM en la expresión genética de las moscas domésticas, realizamos un análisis transcriptómico de las moscas domésticas contaminadas y no contaminadas en primavera y verano, cuando las moscas domésticas son más activas en Beijing. PM afecta el patrón de expresión genética en las antenas de manera más severa para las moscas domésticas hembras que para los machos en la primavera, con 395 genes expresados ​​de manera diferente (DEG) en las antenas para las hembras y 80 para los machos (Fig. 4a). En el verano, las partículas impactaron las antenas de los machos con mayor severidad que las de las hembras: 898 grados en las hembras y 1313 grados en los machos (Fig. 4a). Se observaron significativamente más DEG en el verano tanto para las moscas domésticas masculinas como para las femeninas que en la primavera (Fig. 4a). Cuarenta y nueve DEG superpuestos estaban entre antenas masculinas y femeninas en la primavera, mientras que 348 se superponían en el verano (Fig. 4b). Curiosamente, sólo cuatro DEG se superpusieron entre los cuatro grupos, lo que sugiere que los impactos de las PM en las moscas domésticas diferían entre sexos y estaciones. Todos los DEG en antenas masculinas y femeninas se sometieron a la Enciclopedia de genes y genomas de Kyoto (KEGG) y al análisis de enriquecimiento de ontología genética (GO) para identificar las vías más modificadas en las antenas de mosca doméstica (Fig. 4c, d). Esto revela que la contaminación por partículas tiene un impacto potencial en las vías metabólicas, incluidas la glucosa (glucólisis y ciclo del citrato), los aminoácidos, los nucleótidos, el metabolismo de los ácidos grasos y el ritmo circadiano.

a El número de genes expresados ​​de manera diferente (DEG) identificados en las antenas de machos y hembras contaminados experimentalmente en la primavera y el verano en comparación con moscas no contaminadas (los DEG se definen como P ajustado por Bonferroni = 0,05, los valores de p se basan en pruebas bilaterales ). b Un diagrama de Venn del número de DEG entre moscas domésticas hembras y machos contaminadas experimentalmente en la primavera y el verano (consulte los Datos complementarios 1 a 4). Los resultados del enriquecimiento de la vía KEGG de (c) machos y (d) hembras mostraron las vías con el mayor número de DEG (número de DEG/número de genes en cada término; consulte los Datos complementarios 1 a 4). e Los niveles de expresión de genes importantes en la función de las antenas masculinas y femeninas se validaron mediante RT-qPCR. La contaminación por PM afectó las antenas de moscas macho y hembra de manera diferente en la mayoría de los genes validados (n = 3). Centro: media, barras de error: SE. Los datos de origen se proporcionan como un archivo de datos de origen.

Las vías relacionadas con la percepción olfativa están subrepresentadas en la base de datos KEGG para moscas domésticas, por lo que también realizamos un análisis enfocado con respecto a los genes relacionados con los pasos importantes en las vías de procesamiento de señales olfativas, incluidas las proteínas de unión a olores (OBP), receptores gustativos/olfativos, canales iónicos y señalización neuronal30,31. Sorprendentemente, solo se encontró un gen del receptor gustativo/olor (GR2) expresado diferencialmente en antenas masculinas y femeninas, y el nivel de expresión de las proteínas de unión de olores entre machos y hembras fue generalmente diferente (Fig. 4e y Datos complementarios 1-4). Esto indicó que la percepción de una variedad de olores podría verse comprometida, lo que confirma aún más el impacto de las partículas en las antenas que fue destacado por los ensayos de comportamiento y el EAG32,33. Muchos de los DEG pertenecen a la misma familia de genes, las proteínas del citocromo (CYP) P450 (datos complementarios 1 a 4). Estos genes generalmente se asociaron con la desintoxicación celular, como la de piretroides u otros insecticidas sintéticos34. La tendencia regulatoria (es decir, regulada hacia arriba o hacia abajo) para la mayoría de estos CYP fue diferente entre moscas macho y hembra, lo que nuevamente sugiere que el impacto de las PM difiere entre las antenas masculinas y femeninas. Es importante destacar que muchos de estos CYP estaban regulados negativamente en las antenas de moscas masculinas o femeninas, lo que sugiere que la función de desintoxicación en estas moscas podría estar en peligro. Comparaciones similares realizadas en los cuerpos de moscas domésticas machos y hembras revelaron el posible impacto de las PM en varios procesos fisiológicos en diversos tejidos y órganos (Nota complementaria 2, Fig. S4 y 5, y Datos complementarios 5 y 6).

Nuestros experimentos revelan la novedosa idea de que sólo 12 h de exposición a altos niveles de contaminación del aire (100 < AQI ≤ 150) compromete significativamente la capacidad de las moscas domésticas macho y hembra para detectar olores relacionados con el fitness. Este hallazgo destaca un impacto potencialmente grave de la exposición a corto plazo y subletal de PM a los insectos. Es importante destacar que el efecto fue evidente después de un período de exposición que es mucho más corto que la vida adulta de las moscas domésticas y la duración de la mayoría de los episodios de contaminación en Beijing, por lo que nuestros datos subestiman el verdadero impacto de las partículas en los insectos en Beijing y las regiones circundantes. Los insectos más alejados de las fuentes de contaminación del aire también pueden verse afectados por la acumulación de PM en sus antenas, cuyo ritmo dependerá de múltiples factores, entre ellos la frecuencia, la duración, la concentración de los episodios de contaminación del aire, la composición química de las PM y la interacción. entre PM y diferentes especies de insectos.

Nuestro análisis EAG confirma que los ensayos de comportamiento reflejan deficiencias en la percepción olfativa, en lugar de mala salud, pero esto no descarta otros efectos fisiológicos del PM, como a través de los sistemas digestivo o respiratorio10. El acceso al sistema respiratorio de las moscas domésticas se realiza a través de los espiráculos mesotorácicos y metatorácicos, y los microtriquios densos alrededor de cada espiráculo podrían actuar como filtros para evitar que las partículas entren en la tráquea35. Detectamos muy pocas partículas alrededor del perímetro de cada espiráculo (Fig. S2i, j), lo que sugiere que es poco probable que las PM ingresen a través de los órganos respiratorios, como ocurre en los vertebrados36,37.

Las PM pueden afectar la percepción olfativa en diferentes taxones de insectos y pueden experimentarse en hábitats remotos mucho más allá de las principales fuentes de contaminación del aire (Fig. S1a, b). De hecho, nuestros estudios de campo en el entorno urbano de Beijing y en hábitats rurales afectados por incendios forestales en Victoria, Australia, revelaron contaminantes PM en las antenas de diversos insectos, incluidas abejas, avispas, polillas y otras especies de moscas (Fig. S6). La gravedad del impacto entre los taxones de insectos puede depender tanto del comportamiento como de la morfología de las antenas: por ejemplo, las especies cuyas antenas están protegidas por escamas pueden tener menos probabilidades de estar contaminadas26.

El comportamiento de aseo (autolimpieza), incluida la superficie de las antenas, está muy extendido en los insectos38, pero en las moscas puede no proteger sus antenas contra la contaminación por partículas. Las moscas utilizan las cerdas gruesas de la tibia anterior para eliminar el polvo o los residuos de la cabeza y las antenas, y con un diámetro de 8 a 12 µm, las cerdas son mucho más gruesas que las PM2,5 (Fig. S7). Aunque nuestras moscas experimentales pudieron acicalarse ad libitum tanto durante como después de la exposición a PM, se observó una cantidad significativamente mayor de PM en las antenas de las moscas contaminadas (Fig. 1d). La frecuencia del comportamiento de aseo fue similar entre las moscas contaminadas y no contaminadas, y el nivel de contaminación en la tibia anterior fue similar entre estos grupos (Fig. S7). Estos datos sugieren que el comportamiento de aseo personal puede ser menos eficaz contra las partículas PM, especialmente las PM2,5.

Los insectos desempeñan funciones cruciales en la prestación de servicios ecosistémicos fundamentales mediante la regulación de plagas y enfermedades, la polinización y el ciclo de nutrientes39, todo lo cual requiere una detección eficaz y eficiente de señales químicas. La diversidad y abundancia de insectos terrestres están disminuyendo en casi todas las regiones biogeográficas40, lo que sugiere que la función y la estabilidad de los ecosistemas tanto naturales como antropogénicos están en riesgo41,42,43,44,45,46,47. Se cree que las razones de esta desaparición masiva de insectos se derivan de una combinación compleja de cambios de hábitat y contaminantes antropogénicos48, incluyendo quizás también los efectos de la contaminación del aire en la detección de olores. Se necesitan muestreos y ensayos más sistemáticos en una amplia gama de hábitats para evaluar esta posibilidad. La coherencia de nuestros datos constituye un argumento convincente para investigar el impacto potencialmente generalizado de la contaminación del aire en las feromonas de los insectos y la percepción de señales, que afectarán el éxito del apareamiento y la búsqueda de alimento. Por ejemplo, incluso los impactos subletales de la contaminación del aire pueden disminuir la viabilidad de la población de insectos si los machos no detectan a las hembras, lo que provoca un fracaso en el apareamiento de las hembras y una reducción de la densidad de población, un efecto que puede ser especialmente significativo en poblaciones más pequeñas49,50.

Se capturaron moscas domésticas silvestres (Musca domestica L.) entre junio y julio de 2020, cuando las condiciones del índice de calidad del aire (ICA) en Beijing se definieron como bajas (ICA ≤ 50), moderadas (50

Tomamos muestras de PM del aire contaminado utilizando un filtro de fibra de vidrio fijado en un muestreador de partículas atmosféricas de flujo medio Th-150c, combinado con un colector de partículas de múltiples etapas PM-100 (Wuhan Tianhong Environmental Protection Industry Co., Ltd, Wuhan, Porcelana). Se obtuvieron muestras del campus de la Universidad Forestal de Beijing durante 2 h durante el período de exposición a insectos (ver más abajo) con un flujo de 100 L/min. Se prepararon filtros de fibra de vidrio limpios como controles.

Las pupas de mosca doméstica se obtuvieron de la población de laboratorio mantenida en el Instituto Nacional para el Control y la Prevención de Enfermedades Transmisibles del Centro Chino para el Control y la Prevención de Enfermedades. Los insectos se cultivaron a 25 ± 1 °C con humedad relativa de 30–50% y fotoperiodo de 10:14 h luz: oscuridad; las larvas se criaron con una dieta de agua, salvado de trigo y una mezcla de leche en polvo en una proporción de masa de 200:100:1; y adultos alimentados con solución acuosa de sacarosa al 10% ad libitum. Las pupas y las moscas adultas se alojaron en un laboratorio equipado con un purificador de aire (Samsung AX70J7000WT Samsung Co., Ltd, Gyeonggi-do, Corea del Sur) que mantiene la concentración de PM2,5 y PM10 por debajo de 5 µg/m3 (ICA < 20). . Eliminamos el componente de desodorización del filtro de aire, asegurando así, en la medida de lo posible, que los contaminantes gaseosos (distintos de las PM) en el entorno del laboratorio fueran similares a los del exterior del edificio. Los adultos machos y hembras se separaron poco después de la eclosión, se asignaron aleatoriamente a los tratamientos y se mantuvieron en jaulas de malla (35 cm x 35 cm x 30 cm) hasta los ensayos experimentales.

Controlamos la variación en la duración de la exposición a la contaminación del aire creando dos grupos experimentales de moscas: las que habían estado expuestas a la contaminación del aire ambiente (contaminadas) y las que no (control no contaminado). Las moscas domésticas, <2 días después de la eclosión, fueron sexadas y asignadas aleatoriamente a jaulas de vuelo idénticas, cada una con aproximadamente 150 individuos, que luego fueron asignadas aleatoriamente a los tratamientos contaminados y de control. Todos los ensayos experimentales de comportamiento se realizaron entre marzo y noviembre, cuando las moscas domésticas están activas en Beijing. Las moscas contaminadas se expusieron durante 12 h al aire ambiente exterior en laboratorios de tratamiento con ventanas abiertas en varios lugares de Beijing (Tabla S1), en días con altos niveles de AQI (101-150), temperaturas ambiente de 15 a 25 °C y entre las 7 am y las 7 pm cuando las moscas están más activas. El tiempo de exposición se determinó como nuestro estudio piloto, lo que indica que la exposición de 12 h produjo densidades de PM que eran ampliamente similares a las obtenidas de moscas domésticas capturadas en el medio silvestre. Las moscas domésticas de control se transfirieron a un laboratorio separado ubicado al lado del laboratorio de tratamiento con tamaño, orientación, temperatura y condiciones de luz similares a las del laboratorio de tratamiento, pero equipado con un filtro de aire que mantiene un AQI < 20. La asignación de espacios de laboratorio para El tratamiento o control se asignó aleatoriamente para cada colección, lo que produjo un total de 35 lotes (pares de jaulas, consulte la Tabla S1).

Las moscas domésticas recibieron suficiente agua y alimento (a excepción de los ensayos de comportamiento del olor de los alimentos, ver más abajo). Las jaulas de vuelo se fabricaron con cajas de cartón limpias de 80 cm por 40 cm por 60 cm, con cinco lados reemplazados por mosquiteros que permiten suficiente aireación y espacio de activación para las moscas. Para evitar cualquier posible contaminación cruzada, cada jaula de vuelo se utilizó una sola vez. Este procedimiento se realizó para lotes (pares de jaulas) de moscas recién emergidas de cada generación (consulte la Tabla S1), y se tomaron muestras de las moscas dentro de las 24 h para pruebas posteriores (a menos que se especifique lo contrario).

Recolectamos 25 moscas domésticas de cada uno de los grupos de control de laboratorio y contaminados (ver arriba), y moscas silvestres durante niveles de contaminación leve, moderada y alta para comparar la densidad de PM en la superficie antenal usando SEM (n = 25 cada uno). Se recolectaron moscas silvestres en el campus de la Universidad Forestal de Beijing con altos niveles de contaminación al mismo tiempo que las moscas de laboratorio contaminadas. Las moscas silvestres recolectadas durante los niveles de contaminación leve y moderada se recolectaron en el mismo lugar pero en diferentes episodios de contaminación durante la misma temporada. Las dos antenas de cada individuo se montaron cuidadosamente en los extremos del SEM, una con el lado anterior hacia arriba y la otra con el lado posterior hacia arriba. También obtuvimos la cabeza, el tórax, el abdomen, una pata delantera y un ala de cada uno de los cinco individuos del grupo de laboratorio infectado. Finalmente, preparamos una muestra (5 mm × 5 mm) del centro de los filtros de fibra de vidrio limpios y contaminados (ver arriba). Todas las muestras se montaron sobre trozos de aluminio con cinta adhesiva de doble cara y se colocaron en un desecador de vidrio durante 48 horas para que se secaran completamente. Las muestras se recubrieron con oro en un recubridor por salpicaduras durante 45 s (espesor de oro estimado de 5 nm) y se tomaron imágenes en un SEM de emisión de campo Hitachi SU8010 (Hitachi Corp., Tokio, Japón) con un voltaje de aceleración de 5 kV, capturado usando un detector de electrones secundario (SE) y una velocidad de escaneo de 40 S por cuadro.

Las imágenes SEM de cada antena se unieron en la imagen J (Fiji) utilizando la función "Mosaico" a partir de cuatro imágenes superpuestas más pequeñas (ver Fig. 1b). La densidad de PM en cada antena se calculó contando las PM visibles en la superficie de la antena, definida por la imagen, y dividida por el área de cada antena. Contamos las PM a ambos lados de las antenas de cada individuo. La densidad de PM en los filtros de fibra de vidrio se contó tomando diez cuadrantes de 150 µm por 150 µm (22500 µm2) en cada filtro. Utilizamos un total de 120 muestras para calcular la densidad de PM (n = 15). Luego, todas las PM se clasificaron por tamaño (>PM10, PM10 y PM2,5)6 y la densidad se estandarizó a (números)/mm2. Las PM <0,1 µm eran demasiado pequeñas y poco prácticas para separarlas de las características de la superficie de las sensillas antenales y, por lo tanto, no se incluyeron en este estudio. Las densidades promedio de PM en otras partes del cuerpo (ojo, aparato bucal, tórax, abdomen, pata, ala) de los grupos de moscas domésticas contaminadas y de control se calcularon contando todas las PM dentro de cuatro cuadrantes de 150 µm por 150 µm tomados de cada uno de tres a cuatro individuos (cada uno de los cuales representa 22500 µm2) colocados al azar dentro de cada imagen.

Para realizar los análisis elementales puntuales de las partículas acumuladas en las antenas y los filtros de fibra de vidrio, utilizamos la espectroscopia de rayos X de dispersión de energía (EDX) combinada con un SEM Hitachi SU8010. Se seleccionaron una serie de elementos comunes identificados en PM en investigaciones previas (C, N, Na, Mg, Al, Si, P, S, Cl, K, Ca, Ti, Cr, Fe, Cu, Zn)22, y el voltaje se fijó en 20 kV. Se realizaron análisis puntuales en al menos 100 partículas seleccionadas al azar en la superficie antenal de 50 individuos y filtros de fibra de vidrio, y se midió el área en blanco de cada superficie para proporcionar una línea de base (Fig. S3).

Utilizamos un olfatómetro de laberinto en Y para investigar el impacto de la contaminación por PM en la respuesta de las moscas domésticas a los alimentos y a los olores femeninos específicos (Fig. S8). El laberinto en Y constaba de tres tubos acrílicos (diámetro interno 20 mm; longitud 50 mm) conectados a 120°. Los dos brazos estaban conectados a tubos de teflón limpios e inodoros (diámetro interno de 8 mm) que proporcionaban el estímulo del olor o el control del aire limpio. El aire se filtró con un filtro de carbón activado y un depurador de aire, luego se bombeó al olfatómetro a 0,28 m/s en la entrada del brazo a través de un tubo largo para mantener un flujo laminar. Después de cada prueba, el laberinto en Y se limpió con etanol y detergente, y la posición del estímulo de olor y el control de la solución se rotaron para eliminar los efectos posicionales y de brazo para cada prueba. Todas las pruebas se realizaron a 20–25 °C, 40–60% de humedad, con ambos brazos del laberinto en Y expuestos a una intensidad de luz similar. Los experimentos piloto confirmaron que las moscas no mostraban preferencia cuando se les presentaba el mismo olor en ambos brazos.

Examinamos la respuesta de las moscas domésticas a los alimentos (solución de miel) y a los olores femeninos específicos (extracción de cutículas de moscas hembra, siguiendo a Silhacek et al.53). El caldo de extracción de cutícula femenina se preparó remojando veinte moscas hembras vírgenes de 3 a 5 días de edad en 10 ml de hexano durante 1 minuto. Diluimos la solución de miel 1, 2, 5, 8 y 10 veces con agua, y el atrayente sexual 2, 10, 40, 70 y 100 veces con n-hexano. El tratamiento del olor se realizó aplicando 25 μL de solución atrayente a un trozo de papel de filtro de 10 mm × 10 mm, que se dejó secar completamente durante al menos 15 minutos. Se utilizó como control veinticinco microlitros de disolvente puro (agua para ensayos de olores de alimentos, n-hexano para olores femeninos) aplicados sobre un trozo de papel de filtro, que también se secó de forma natural durante al menos 15 minutos. Las moscas domésticas machos y hembras fueron alimentadas con agua sólo antes de los ensayos de atrayente alimentario, y sólo se utilizaron machos para los ensayos de atrayente sexual (las hembras no mostraron ninguna preferencia a este olor en los análisis preliminares). Se analizaron sesenta machos y/o hembras en cada nivel de dilución de todas las comparaciones experimentales, lo que produjo 600 ensayos para cada ensayo. Cada mosca doméstica fue analizada sólo una vez.

La mosca doméstica de prueba se enfrió a 4 °C durante 60 s para reducir su nivel de actividad antes de transferirla suavemente a un tubo cilíndrico (35 mm de largo, 20 mm de diámetro, con malla en un extremo) que luego se insertó en el brazo de salida del Laberinto Y. Las pruebas comenzaron cuando la mosca doméstica recuperada entró en el olfatómetro del laberinto Y, y registramos en qué brazo del laberinto Y entró la mosca doméstica por primera vez, moviéndose más allá de 10 mm desde la entrada al brazo (delimitado por una línea en el tubo). Cada prueba duró 2 minutos y el observador estaba ciego al tratamiento de la mosca, y descartamos las pruebas en las que el individuo no entró en ninguno de los brazos del laberinto en Y.

Se colocaron tubos capilares de vidrio (diámetro exterior de 2 mm) en micropipetas utilizando un extractor de micropipetas de vidrio de doble etapa (PC-100, Narishige, Tokio, Japón). Las puntas de la micropipeta de vidrio se pulieron para asegurar que el diámetro interior del electrodo de vidrio fuera ligeramente mayor que el diámetro de la antena de la mosca doméstica. Se colocó un electrodo de Ag-AgCl en la micropipeta de vidrio que se llenó con tampón Ringer (SL6438, Coolaber, Beijing, China) para registrar las respuestas antenales. Se quitaron las patas y alas de la mosca doméstica enfriada y se inmovilizó al individuo en una punta de micropipeta de plástico, dejando solo la cabeza expuesta54. Los dos electrodos se colocaron usando micromanipuladores bajo un estereoscopio, con el electrodo indiferente insertado en un ojo compuesto y el electrodo de registro conectado a una antena, con la punta retirada para formar un circuito completo. Los EAG se analizaron y almacenaron en la computadora utilizando el software EAGPro (Syntech, Hilversum, Países Bajos). El procedimiento se consideró exitoso si se observaba una línea de base relativamente estable en el equipo de registro. Las estimulaciones de olor se administraron a una velocidad del aire de 0,5 m/s y una duración de 0,5 s.

El olor se transmitía a través de una boquilla de acero (diámetro: 6 mm; longitud: 15 cm) ubicada a 2 cm de la antena (Fig. S9a). El aire purificado y humidificado generado por un controlador de flujo de estímulo (CS-55, Syntech, Buchen-bach, Alemania) se sopló sobre la antena a 12,5 ml/s. El controlador de flujo de estímulo generó pulsos de aire a través del cartucho de olor a un caudal de 10 ml/s, se proporcionó un flujo de aire de compensación para mantener una corriente constante. Registramos la respuesta antenal de 15 moscas domésticas de control y 15 moscas domésticas contaminadas (contaminadas dentro de los dos días posteriores a la eclosión) de cada sexo a diferentes concentraciones de solución de miel (n = 15) y 97% de feromona sexual (Z)-9-tricoseno (Sigma-Aldrich). )55 (n = 15). Las moscas envejecidas se mantuvieron en el ambiente de laboratorio con las condiciones descritas anteriormente durante siete a diez días antes de los ensayos de EAG (n = 20). Se observaron tasas de supervivencia similares entre los tratamientos, ya que más del 90% de las moscas en ambos grupos sobrevivieron. La miel se diluyó con agua 2, 5, 8, 10, 20, 50 y 100 veces (v/v), y el atrayente sexual se diluyó con hexano 10, 20, 30, 50, 70 y 100 veces. (v/v). Cada mosca doméstica se probó con cada nivel de dilución del estímulo. También se registraron para cada mosca doméstica el potencial de acción inicial y la respuesta al disolvente. Tiras de papel de filtro (5 mm×50 mm), adsorbidas con 25 μL de la solución atrayente y dejadas hasta que el solvente se seque completamente durante 3 min, se insertaron en una pipeta Pasteur de vidrio para introducir los estímulos en la corriente de aire56. La pipeta Pasteur y las tiras de papel de filtro se utilizaron una sola vez. Se utilizó papel de filtro cargado con solvente como control antes y después de presentar los estímulos, proporcionando una línea base de cada antena. Los estímulos se agregaron a la corriente de aire en concentración creciente en un intervalo de al menos 30 s, para evitar la adaptación sensorial durante las grabaciones.

Las señales grabadas se amplificaron mediante un amplificador de interfaz IDAC (IDAC-4, Syntech, Buchenbach, Alemania) y los datos se analizaron utilizando Autospike 3.4 (Syntech, Buchenbach, Alemania). Registramos la respuesta antenal máxima de cada prueba, determinada por el software EagPro (Fig. S9c). Las respuestas se estandarizaron como %, usando la fórmula: \(\frac{100\times \left({medido\; valor}-{solvente\; respuesta\; valor}\right)}{{solvente\; respuesta\ ; valor}}\).

Moscas domésticas adultas, machos y hembras, de la misma edad (48 h después de la eclosión) de los tratamientos de control y contaminados se expusieron a PM utilizando el mismo protocolo que en los experimentos anteriores tanto en primavera como en verano. Dentro de las 24 h posteriores a los tratamientos, las moscas se sacaron de sus jaulas y se congelaron inmediatamente en nitrógeno líquido durante 5 minutos y luego se almacenaron a -80 °C. Las antenas se extirparon (bajo un estereoscopio) del resto del cuerpo con pinzas esterilizadas y se colocaron en tubos de criopreservación esterilizados separados. Se utilizó hielo seco para garantizar que la temperatura del equipo se mantuviera lo más baja posible. Cada muestra estuvo compuesta por 60 moscas domésticas y obtuvimos tres réplicas biológicas para cada género y tratamiento, lo que arroja un total de 24 muestras por temporada (tres réplicas biológicas × dos partes del cuerpo × dos sexos × dos tratamientos). Las muestras se almacenaron a -80 °C hasta la secuenciación.

El ARN total se extrajo mediante el método TRIzol57. Allwegene Technology Inc., Beijing, completó la secuenciación de ARN (RNAseq). Luego se construyó la biblioteca de ADNc mediante amplificación por reacción en cadena de la polimerasa (PCR). RNA-seq se realizó con la estrategia de secuenciación PE150 utilizando una plataforma de secuenciación de alto rendimiento de segunda generación Illumina. Se filtraron lecturas de RNA-seq con calidad inferior o adaptadores. Los datos de lectura limpia se procesaron utilizando el software Tophat2 y Cufflinks para completar la alineación de los transcriptomas. Luego se filtraron los genes y las transcripciones expresados ​​diferencialmente para determinar la tasa de descubrimiento falso (FDR) ajustada P  0,05. La biblioteca y la anotación del genoma completo de referencia siguen las de Scott et al.58.

Evaluamos si el impacto del PM está asociado con algún cambio en el nivel de expresión genética comparando genes asociados con diversos procesos fisiológicos expresados ​​en las antenas y el resto del cuerpo. Los ARNm comunes regulados hacia arriba y hacia abajo se resaltaron con gráficos de volcanes. Posteriormente utilizamos GOseq59 en el análisis de enriquecimiento de ontología genética (GO) para identificar sus funciones, utilizando la Enciclopedia de genes y genomas de Kyoto (KEGG). Los gráficos de volcanes se generaron utilizando GraphPad Prism 8.0 (GraphPad Software, La Jolla California, EE. UU.).

Seleccionamos 25 DEG (genes expresados ​​diferencialmente) relativamente altamente expresados ​​que son críticos para la función de las antenas de las moscas, utilizando RT-qPCR para validar los resultados del análisis transcriptómico. El ARN total se extrajo de tres réplicas biológicas de antenas de mosca doméstica y muestras corporales, cada una de las cuales contenía 80 individuos, lo que produjo 24 muestras (tres réplicas biológicas × dos partes del cuerpo × dos sexos × dos tratamientos). El ADNc de la primera cadena se sintetizó a partir de 1 μg de ARN total extraído utilizando el kit de reactivos PrimeScript™ RT con gDNA Eraser. La reacción RT-qPCR contenía 1 μl de ADNc (100 ng), 0,2 μl de cada cebador (10 μmol), 5 μl de tampón de PCR SYBR Green 2x (Bio-Rad, Hercules, CA, EE. UU.) y 3,6 μl de agua libre de nucleasas. Los pares de cebadores utilizados para cada gen se enumeran en la Tabla complementaria S2. Las condiciones de la PCR para la acción de amplificación fueron las siguientes: 3 min a 95 °C, seguido de 40 ciclos de 10 s a 95 °C, 60 s a 54 °C y 30 s a 60 °C. Los productos de la PCR se examinaron y calcularon utilizando el método 2-∆∆CT. La expresión relativa se calculó frente a la del gen constitutivo GAPDH.

Todos los análisis estadísticos se realizaron con JMP 14 pro (SAS, EE. UU.). Para los datos SEM, utilizamos modelos mixtos lineales generalizados con la prueba post hoc de Tukey para investigar la variación en la densidad de PM entre diferentes partes del cuerpo de moscas contaminadas y en las antenas entre moscas contaminadas y silvestres, con la identidad individual incluida como un efecto aleatorio ( Tabla S3, S4). La proporción de cada clase de tamaño de PM en las antenas del grupo contaminado y los filtros de fibra de vidrio se compararon mediante la prueba de Wilcoxon (Tabla S5). Para los ensayos de comportamiento, utilizamos modelos mixtos con distribución binomial y función de enlace logit para analizar la respuesta de las moscas domésticas, con el tratamiento (contaminado, no contaminado), los niveles de dilución y su interacción como efectos fijos y la identidad del lote de recolección de moscas como un efecto aleatorio ( Cuadro S6). Para los datos de EAG, utilizamos modelos mixtos con la prueba post hoc de Tukey para explicar la variación en relación con el valor en blanco, con el tratamiento (contaminado o no contaminado) y la dilución como efectos fijos y el lote de recolección de moscas y la identidad individual como un efecto aleatorio (Tabla S7). . Verificamos la normalidad de las distribuciones de nuestras variables antes del análisis. Todos los análisis estadísticos emplearon pruebas de dos colas, con una significación estadística establecida en <0,05; cuando corresponde, se realizó un ajuste de Bonferroni para comparaciones múltiples. Los resultados de experimentos representativos provienen de al menos 10 individuos adquiridos de forma independiente (Figs. S2, S3a-j y S6).

Más información sobre el diseño de la investigación está disponible en el Resumen del informe de Nature Portfolio vinculado a este artículo.

Los datos SEM, comportamiento, EAG y RT-QPCR generados en este estudio se depositaron en Open Science Framework en https://osf.io/v92xe/?view_only=0744a389866a4cdcb602ae967fe61960. Los datos del transcriptoma generados en este estudio se depositaron en la base de datos del NCBI con el código de acceso PRJNA909937. Los datos SEM, EDX, comportamiento y transcriptoma generados en este estudio se proporcionan en el archivo de información complementaria/datos fuente. Se puede acceder a los conjuntos de datos mundiales sobre el nivel de contaminación de PM a través del enlace https://sites.wustl.edu/acag/datasets/surface-pm2-5/#V4.GL.03, y a la base de datos de la ruta KEGG a través del enlace https:// www.genome.jp/kegg-bin/show_organism?org=mde. Los datos originales se proporcionan con este documento.

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Agradecemos al Dr. Rui Wang y al Instituto de Zoología de la Academia China de Ciencias por la ayuda con los electroantenogramas; Ary Hoffmann y Devi Stuart-Fox por sus útiles comentarios sobre versiones anteriores del manuscrito; a Ben Phillips, John Morrongiello, Yunyun Gao, Yanning Wu, Jingquan Yan y Mingjian Zheng por su asesoramiento estadístico; Melanie Hammer por su ayuda con el análisis de datos SIG; Carolyn De Graaf y Liam Salleh por sus sugerencias para interpretar el análisis del transcriptoma; Junna Shi por su ayuda con el análisis SEM; y el Instituto Nacional para el Control y la Prevención de Enfermedades Transmisibles, el Centro Chino para el Control y la Prevención de Enfermedades para el origen de las moscas domésticas. La Fundación Nacional de Ciencias Naturales de China (32170450, a DZ; 32201273, a QKW); Proyecto destacado de cultivo de talentos jóvenes de la Universidad Forestal de Beijing (2019JQ0318, a DZ); Fundación Herman Slade (HSF1809, a MAE); Consejo Australiano de Investigación (DP200101615, para MAE y DZ).

Estos autores contribuyeron igualmente: Qike Wang, Genting Liu.

Escuela de Ecología y Conservación de la Naturaleza, Universidad Forestal de Beijing, 100083, Beijing, China

Qike Wang, Genting Liu, Liping Yan, Wentian Xu, Wenya Pei, Xinyu Li, Jinbiao Wu y Dong Zhang

Escuela de Biociencias, Universidad de Melbourne, Melbourne, VIC, 3010, Australia

Qike Wang, Genting Liu, Douglas J. Hilton y Mark A. Elgar

Departamento de Entomología y Nematología, Universidad de California Davis, Davis, CA, 95616, EE. UU.

Xianhui Liu

Facultad de Arquitectura, Universidad de Melbourne, Melbourne, VIC, 3010, Australia

Haifeng Zhao

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QKW, GTL, DZ y MAE concibieron y diseñaron el proyecto; GTL, JBW, WYP y WTX obtuvieron imágenes SEM y realizaron análisis EDX; GTL realizó experimentos de comportamiento y EAG; GTL, QKW y MAE analizaron los datos de comportamiento y EAG; GTL recopiló datos del transcriptoma; DJH, XYL, XHL, LPY y QKW analizaron e interpretaron los datos del transcriptoma; GTL, QKW y MAE escribieron el manuscrito; HFZ realizó el análisis SIG; y todos los autores comentaron el manuscrito.

Correspondencia a Dong Zhang.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

Nature Communications agradece a Oksana Skaldina y a los demás revisores anónimos por su contribución a la revisión por pares de este trabajo. Un archivo de revisión por pares está disponible.

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Reimpresiones y permisos

Wang, Q., Liu, G., Yan, L. et al. La contaminación por partículas a corto plazo compromete gravemente la percepción olfativa de las antenas de los insectos. Nat Comuna 14, 4112 (2023). https://doi.org/10.1038/s41467-023-39469-3

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Recibido: 05 de febrero de 2022

Aceptado: 14 de junio de 2023

Publicado: 11 de julio de 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41467-023-39469-3

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